Прямое продолжение первого сезона. Зеро возвращается после его исчезновения из Академии. Несмотря на испытываемое ею облегчение, Юки (чьё прошлое по-прежнему покрыто тайной), гадает, что же именно случилось с Зеро после того, как они разлучились. Зеро, сохранив странные видения, появившееся в тот день, когда он испил крови Канаме, посещает пробудившуюся Марию Куренай (紅まり亜) в поисках ответов на свои вопросы. Она не даёт ему ничего, кроме загадочной подсказки, содержащей предположение о том, кто может быть настоящим врагом.
Тем временем вампиры из Высшего Совета Вампиров прибывают в академию с целью покарать Зеро за совершённый им грех — убийство чистокровного. Однако Канаме вмешивается в решение совета — не только с целью спасти Зеро, но и по иной причине, о которой не догадывается никто из его окружения.
